Melakukan debutnya pada November 2012, Cheryshev baru dipercaya tampil dalam laga kompetitif sebagai pemain pengganti di Kualifikasi Piala Dunia 2014 melawan Irlandia Utara, 14 Agustus 2013.
Kesendirian juga menerpa dengan Cheryshev menjadi satu-satunya pemain timnas Rusia yang tidak merumput di klub lokal dalam skuat sementara Piala Dunia 2014.
Akhirnya Cheryshev tidak dipilih pelatih Rusia ketika itu, Fabio Capello, ke dalam skuat final.
Absen juga di Piala Eropa 2016 karena cedera, Denis Cheryshev baru dipanggil lagi ke timnas Rusia pada 27 Maret 2018 setelah absen selama lebih dari dua tahun.
Dia akhirnya sukses masuk ke skuat final untuk Piala Dunia 2018, tapi lagi-lagi dalam kesendirian.
Hanya ada dua pemain Rusia yang memperkuat klub luar negeri. Selain Cheryshev ada Vladimir Gabulov, yang bermain di klub Belgia, Club Brugge.
Seperti Gabulov, yang hanya kiper ketiga, Cheryshev pun awalnya tidak dijagokan akan menjadi andalan.
Di bawah pelatih Stanislav Cherchesov, sebelum turnamen Cheryshev hanya bermain total 33 menit!
Dia juga tak menjadi starter sejak 2015 dan dalam usia 27 tahun baru mengoleksi 11 penampilan buat Timnas Rusia.